悬游双眉虫_原生动物_纤毛门_无性生殖期间的形态发生:哪些是原生动物

动物学报　54(3):517-524,2008ActaZoologicaSinica　　　　　　

悬游双眉虫(原生动物,纤毛门)无性生殖期间

3

的形态发生

杨金鹏　胡晓钟　邵　晨　马洪钢　朱明壮　王　梅

中国海洋大学原生动物研究室,山东青岛266003

摘　要　应用蛋白银染色技术研究了悬游双眉虫青岛种群无性生殖期间皮层结构和核器的演化过程,其主要特征为:后仔虫口原基独立地出现于紧靠虫体左侧第一根横棘毛的皮层下小龛,其中毛基粒不参与其它棘毛原基的形成;老的口围带发生后半部的局部重建而非整个的由前仔虫简单继承;在前仔虫中,波动膜原基来自老结构的反分化,而在后仔虫中则来自口原基;所有棘毛原基均为独立发生并与老结构没有任何关系;在前仔虫中,口棘毛(即左侧第一根额棘毛)来自于波动膜的反分化,而在后仔虫中则为独立发生;背触毛列于老的结构当中产生,并由最右一列原基演化出3根尾棘毛;两大核片段的改组带从一端向另一端移动,并随着两者的融合而消失。文中同时对前人有关该属发生模式的若干存疑问题做了探讨[动物学报54(3):517-524,2008]。关键词　形态发生　纤毛虫　悬游双眉虫

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Morphogenesisofamarine(Protozoa,CiliophoraY,SHAOChen,MAHong2Gang,ZHUMing2Zhuang,LaboratoryofProtozoology,OceanUniversityofChina,Qingdao　266003,China

Abstract　MorphogeneticeventsduringcelldivisionofthemarineeuplotidsDiophrysappendiculata(Ehrenberg,1838),collectedfromthecoastalareaofQingdaoin2006,wereinvestigatedbylightmicroscopyonprotargol2impregnatedspecimens.ThemorphogenesisofboththeventralanddorsalinfraciliatureproceedsinaverysimilarwaytothatinD1scutum,D1oligothrixandD1japonicus.Theopistheπsoralprimordium(OP),whichdevelopsinasubsurfacepouch,formsdenovoproximatetotheleftmostparentaltransversecirrus,andbasalbodiesformedintheOPfielddonotcontributetoanyothercirralanlagen.Nearlyhalfoftheparentaladoralmempanellesatproximalendappearstobereorganizedduringthelatermorphogeneticprocesswhileotheroldmempanellesareinheritedbytheproter.Boththeendoralandparoralmempanes(UM)developfroman“extra”anlagederivedfromthere2differentiationoftheparentalUMintheproterwhilefromtheoralprimordiumintheopisthe.Allcirralanlagenareformeddenovoanddonotdevelopinassociationwithanyparentalstructures.TheleftmostfrontalcirrusisderivedfromtheUM2anlagenintheproter,whereasintheopisthe,itisalsoformeddenovo,whichhasnoconnectionwiththeUM2anlagen.Dorsalkinetiesdevelopwithintheoldstructuresandthreecaudalcirricomefromtheposteriorpartoftherightmostanlagefordorsalkinety.Thereplicationbandsinbothmacronuclearnodulesmovefromoneendtotheother,anddisappearasthetwonodulesfuse.

Thisinvestigationdocumentsatleasttwominorontogeneticdifferencesamongcongeners.Thefirstoneistheinitialpositionoftheoralprimordium,whichappearsdistinctlyanteriortothetransversecirriandbetweenthemarginalcirriinD1oligothrix,whileinD1appendiculataandothercongeners,itisveryclosetotheleftmosttransversecirrus.Thesecondoneisthenumberofleftmarginalcirriderivedfromtheanlageofleftmarginalcirrus.Amongfourknownspecieswhosemorphogenesisareavailable,onlyDiophrysjaponicushassingleleftmarginalcirrus,andD1appendiculata,D1oligothrixandD1scutumalwayshavetwocirri[ActaZoologicaSinica54(3):517-524,2008].

Keywords　Diophrysappendiculata,Marineciliate,Ciliophora,M

orphogenesis　2007209211收稿,2008202219接受

　3国家自然科学基金项目(No130570236)和教育部“新世纪优秀人才支持计划”(No1NCET0520595)[Thisresearchwasfundedbythegrant

fromtheNaturalScienceFoundationofChina(No130570236)andtheProgramforNewCenturyExcellentTalentsinUniversities(No1NCET0520595)]

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33通讯作者(Correspondingauthor)1　E2mail:xiaozhonghu@ouc1edu1cn　Ζ2008动物学报ActaZoologicaSinica

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　　双眉虫属隶属于多膜纲、游仆目、游仆虫科

(Songetal.,2007),是一类典型的自由生活纤毛虫,也是海洋近岸水体特别是周丛生境和富营养环境中的优势类群。该属种类体纤毛器的主要鉴别特征为:右侧缘棘毛消失,左侧两根;额-腹、横与尾棘毛数目上基本为7∶5∶3模式。该属迄今已报道了超过10个种,然而由于形态特征非常相似,其种类鉴定一直存在较大困难和混乱(Songetal.,2007)。近年来的研究证实,纤毛虫细胞发生模式具有属和种的稳定性,可作为种间鉴别的可靠依据(马宏伟等,2003,2004;孙萍、宋微波,2005;金立培、刘星吟,2006)。本属在细胞发生方面报道不多,近年来通过现代手段研究报道的仅有四种(Hill,1978,1981;SongandPackroff,1993;Song,1994;Hu,2008)。

悬游双眉虫的细胞发生学迄今仍缺乏研究,以作者新近在青岛海区所获种群为材料,本工作完成对该种的发生学观察并补充了前人报道中有关本属发生模式中所缺失的若干时期,,粒物质较常见(图1D,箭头所示处)。口围带约含37片小膜;波动膜由口侧膜和口内膜组成。棘毛排布方式如寡毛双眉虫,但两根左缘棘毛间距离较寡毛双眉虫近(图1E、H)。背触毛恒为5列,且均为片段状,通常分为两组,每组具背触毛3-4根,常为3根且排列紧密,两组之间形成大的空白区(图1D、F,长箭头所示处;图1G,箭头所示处)。212　形态发生过程21211　形态发生早期形态发生最初,在胞口右侧后方出现5条细长的棘毛原基(CA,图2A、3A,长箭头所示处),其中左侧3条和右侧2条被腹棘毛(VΠ3)隔开,原基的出现不与任何老的结构发生联系。与此同时,在紧靠左侧第一根横棘毛的位置出现口原基(OP),(2A、,)。同时,在每2A、3B,箭,(图2B、3D,长箭头所示处);伴随着原基内毛基体的复制每条原基渐渐变宽,并断裂为几个片段(图2C、3F)。口原基随着发育而变大,毛基体数目增加,其前部的毛基体渐由无序到有序、由前至后组装成围口小膜。此期在第五列的两段背触毛后部各出现两列原基,其中一列较长且毛基体排列密集,另一列较短且毛基体排列稀疏(图2B、3C,长箭头所示处),随后将发育成前、后仔虫的尾棘毛原基(CCA,图2C)。21212　形态发生中期

虫体进一步发育,棘毛原基已基本形成典型的322222321模式,随后将各自独立地演化成前、后仔

1　研究用虫体于2006年11月采自青岛汇泉湾海水浴场,经室内分离后建立纯培养。通过向过滤自然海水中加入大米粒以致富细菌作为纤毛虫的饵料。挑选处于不同分裂期的虫体进行蛋白银染色制片以显示纤毛图式和核器。具体工作方法详见文献(宋微波,1999;Wilbert,1975)。

绘图和拍照在显微镜下分别借助绘图器和数码相机完成。为便于区分,线条图中老的纤毛器仅给出轮廓,新产生者则绘成实体;图、文中术语及缩略词主要参照Song(1994)。

2　结　果

211　分裂间期的形态学

本种形态学已有详细报道(SongandPackroff,1997),故不再赘述。此处仅给出本种群的简明特征:活体长约30-70μm,无色或略呈淡灰黄色(在充满食物时可深灰色)。外形常较宽而短。前部有明显的缺刻(图1C,箭头所示处),其间发出的口围带小膜非常发达(图1A,长箭头所示处)。口区阔大,约占体长的2Π3(图1B)。内质晶体状颗

虫的额-腹-横棘毛;口原基继续发育,形成的围

口小膜逐渐增多,并冲破皮膜而显露于体表。同时,从口原基的右侧边缘逐渐分化出一些毛基体,随着口原基的发育,形成后仔虫的波动膜原基(UMA)(图2D,箭头所示处;4A、4J,长箭头所示处);老的口侧膜中部开始瓦解断裂,成为一些杂乱排列的毛基体(图3G,长箭头所示处),老的口内膜后方独立出现一些毛基体,形成后仔虫的口棘毛原基(图2D,双箭头所示处;3G、4B

,箭头所示处)。随后,老的口侧膜断裂处后部的片段与老的口内膜出现反分化,形成许多散布的毛基体(图2E、4B,长箭头所示处),随着发育逐渐密集而有序化,形成前仔虫的波动膜原基(图4J,长箭头所

3期杨金鹏等:悬游双眉虫(原生动物,纤毛门)无性生殖期间的形态发生

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图1　悬游双眉虫的活体和染色后显微照片

A.活体腹面观,长箭头示口围带小膜。B.口区。C.前部分,箭头示前部的缺刻。D、F.背面观,长箭头示背触毛,箭

头示体内晶体颗粒。E、H.腹面的纤毛图式,长箭头示被吞食的盾纤类。G.背面的纤毛图式,箭头示分段的背触毛列。比例尺=30μm。

AZM=口围带;CC=尾棘毛;EM=口内膜;FC=额棘毛;Ma=大核;MC=缘棘毛;PM=口侧膜;TC=横棘毛;VC=腹棘

毛。

Fig11　PhotomicrographsofDiophrysappendiculatafromlifeandafterimpregnation

A.Ventralviewoflivespecimen,arrowindicatesadoralmempanelle.B.Buccalfield.C.Anteriorarea,arrowheadindicatessculpture.D,F.Dorsalview,arrowsindicatedorsalpistles,andarrowheadshowscrystalgranule.E,H.Infraciliatureonventralside.Arrowindicatesaswallowedscuticociliatids.G.Infraciliatureondorsalside,arrowheadsindicatesegmenteddorsalkineties.Bar=30μm.AZM=adoralzoneofmempanelles;CC=caudalcirri;EM=endoralmempane;FC=frontalcirri;Ma=macronucleus;MC=marginalcirri;PM=paroralmempane;TC=transversecirri;VC=ventralcirri.

示处)和口棘毛原基;在发生早期第五列背触毛后

方出现的两列原基随着发育不断延伸扩大,其中的短列形成一根尾棘毛原基,另一长列形成两根尾棘毛原基和第五列背触毛原基(图2D);在两个老的缘棘毛前方各出现少数毛基体(图2D,长箭头所示处;3H,箭头所示处),并逐渐发育为缘棘毛原基(MCA,4A,箭头所示处);两个大核的改组带移动到相近的两端,为融合作好准备(图2F,箭头所示处);背触毛的毛基体复制增多,形成背触

毛原基(图2F、3E、4D,箭头所示处)。21213　形态发生后期

虫体进一步拉长,中部出现缢缩,新形成的纤毛器也因此向两极迁移;口原基进一步发育,大部分小膜已组装完毕并延至体表;波动膜原基充分伸长,老的口侧膜残留的片段逐渐缩短被吸收掉(图2H、I,箭头所示处;4F,长箭头所示处),口棘毛原基发育为口棘毛(图2G,箭头所示处;4J);尾棘毛原基通过毛基体的组装缩短变粗,形成尾棘

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图2　悬游双眉虫细胞发生全过程的线条图

A.口原基(OP)和额-腹-横棘毛原基(CA)出现,箭头示大核的改组带。B.棘毛原基断裂为两组,长箭头示将发育为前、后仔虫尾棘

毛原基的原基。C.尾棘毛原基(CCA)形成,口原基继续扩大变宽。D.前、后仔虫的额-腹-横棘毛原基分化出棘毛,长箭头示缘棘毛原基(MCA),箭头示波动膜原基,双箭头示独立发生的口棘毛。E,F.为同期个体的腹、背面观,示背触毛原基的形成,长箭头示老的口侧膜和口内膜反分化,箭头示大核改组带移动到另一端。G.前、后仔虫的波动膜原基完全形成,缘棘毛原基继续扩大,箭头示口棘毛。H.缘棘毛原基断裂为两根缘棘毛(MC),箭头示将被吸收的老的口侧膜,长箭头示口围带的重建。I.同一个体的腹背面观,大核已经融合,背触毛原基开始分离,长箭头示口围带的重建,箭头示老的口侧膜。J.在前、后仔虫,波动膜原基分化为口侧膜和口内膜,长箭头示将被吸收的老的缘棘毛。K,L.为同期个体即将分裂前的腹、背面观,老的棘毛即将被吸收和新纤毛器已形成。比例尺=40μm。AZM=口围带;CA=棘毛原基;CC=尾棘毛;CCA=尾棘毛原基;DK1-5=背触毛列1-5;DKA1、4、5=背触毛原基1、4、5;EM=口内膜;FC=额棘毛;MA=大核;MC=缘棘毛;MCA=缘棘毛原基;OP=口原基;PM=口侧膜;TC=横棘毛;UMA=波动膜原基;VC=腹棘毛。

Fig12　LineillustrationsofmorphogeneticprocessesofD1appendiculata

A.Appearanceoforalprimordiumandfrontoventralandtransversecirralanlagen(CA),arrowheadstoindicatethereplicationbandsofmacronucleus.B.Cirralanlagenpeakapartintotwogroups,andarrowsindicatetheanlagenwhichwilllaterformthecaudalcirrianlagenofproterandopisthe.C.Formationofcaudalcirrianlagen,andfurtherdevelopmentoforalprimordium.D.Frontoventralandtransversecirralanlagendifferentiateintocirriinbothdividers,arrowsindicateanlagenofmarginalcirri,arrowheadshowsundulatingmempanesanlagenanddouble2arrowheadmarksbuccalcirruswhichoccursdenovo.E,F.Ventralanddorsalviewsofthesameindividual,denotingtheformationofdorsalkinetyanlage.Arrowindicatesre2differentiationofparentalparoralandendoralmempanesandarrowheadsindicatethereplicationbandswhichmovetotheotherendofmacronuclearnodules.G.Completeformationofundulatingmempanesanlagenforproterandopisthe,anlagenofmarginalcirricontinuetoenlargeandarrowheadsindicatebuccalcirri.H.Marginalcirrianlagendevelopintomarginalcirri(MC),arrowheadindicatesparentalparoralmempanetoberesorbedsoonandarrowindicatesthereorganizationoftheproximalmempanelles.I.Ventralanddorsalviewsofthesameindividual,thefusingofmacronuclearnodulesisfinished,dorsalkinetyanlagebeginstopeakapart,arrowsindicatethereorganizationofproximalmempanellesandarrowheadshowsparentalparoralmempane.J.Paroralandendoralmempanesareformedinbothproterandopisthe,arrowindicateskinetosomesofparentalmarginalcirrustoberesorbed.K,L.Ventralanddorsalviewsofthesameindividualjustbeforethedaughtercellsseparate,parentalcirriwillbefinallyresorbedandtheformationandnewciliatureisfinished.Bar=40μm.

AZM=adoralzoneofmempanelles;CA=cirralanlagen;CC=caudalcirri;CCA=caudalcirralanlagen;DK1-5=dorsalkineties1-5;DKA1,4,5=dorsalkinetyanlagen1,4,5;EM=endoralmempane;FC=frontalcirri;MA=macronucleus;MC=marginalcirri;MCA=marginalcirrianlage;OP=oralprimordium;PM=paroralmempane;TC=transversecirri;UMA=undulatingmempanesanlagen;VC=ventralcirri.

3期杨金鹏等:悬游双眉虫(原生动物,纤毛门)无性生殖期间的形态发生

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图3　悬游双眉虫发生早期和中期的显微照片

A.长箭头示额-腹-横棘毛原基,箭头示口原基。B.箭头示大核的改组带。C.长箭头示将发育为尾棘毛原基的原基。D,F.前、后仔虫中额-腹-横棘毛原基的形成(长箭头)及其片段化。E.箭头示背触毛列中毛基体的复制。G.额-

腹-横棘毛的形成,长箭头示老的口侧膜开始反分化,箭头示独立发生的口棘毛原基。H.箭头示缘棘毛原基。比例尺

=30μm。Ma=大核。

Fig13　PhotomicrographsofdividingDiophrysappendiculataatearlyandintermediatephases

A.Arrowindicatesfrontoventralandtransversecirralanlagenandarrowheadshowsoralprimordium.B.Arrowheadsindicatethereplicationbandsofmacronucleus.C.Arrowsindicatetheanlagenwhichwillformthecaudalcirrianlagen.D,F.Formation(arrows)andfragmentationoffrontoventralandtransversecirralanlageninproterandopisthe.E.Arrowheadsindicateproliferationofbasalbodiesindorsalkineties.G.Formationoffrontoventralandtransversecirri.Arrowindicatesre2differentiationofparentalparoralmempaneandarrowheadshowsbuccalcirruswhichoccursdenovo.H.Arrowheadsindicateanlagenofmarginalcirri.Bar=30μm.Ma=macronucleus.

毛;两个缘棘毛原基通过组装而有序化,并各分成

两段,逐渐形成前、后仔虫的缘棘毛(图2H、4E,长箭头所示处);背触毛原基开始断开并逐渐远离,随后发育为前、后仔虫的断裂的背触毛;大核改组已完成并融合为一长椭球体(图2I);此时期最显

著的特征为老的口围带之后部出现重建现象:先是小膜的左侧边缘出现一些无序排列的毛基体(图2H,长箭头所示处;4E,箭头所示处),随后约后1Π2处的小膜解体为片段和散布的毛基体,进行重建(图2I,长箭头所示处)。

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图4　悬游双眉虫发生后期和末期的显微照片

A.长箭头示后仔虫的波动膜原基,箭头示缘棘毛原基。B.长箭头示老的口侧膜和口内膜的反分化,箭头示后仔虫的口

棘毛原基。C,G.一个重组个体的背、腹面观。D.背面观,示背触毛原基。E.长箭头示前仔虫的缘棘毛,箭头示口围带的重建。F,H.发生后期个体腹面纤毛图式,长箭头示老的口侧膜,箭头示老的缘棘毛。I.个体即将分裂前的腹面纤毛图式。J.腹面观,长箭头示前、后仔虫的波动膜原基,箭头示前、后仔虫的口棘毛。比例尺=30μm。AZM=口围带;CC=尾棘毛;DKA=背触毛原基;FC=额棘毛;MC=缘棘毛;TC=横棘毛;VC=腹棘毛。

Fig14　PhotomicrographsofdividingDiophrysappendiculataatanaphaseandtelophase

A.Arrowindicatesundulatingmempaneanlageoftheopistheandarrowheadsmarkanlagenofmarginalcirri.B.Arrowindicatesre2differentiationofparentalparoralandendoralmempanesandarrowheadshowsbuccalcirralanlageoftheopisthe.C,G.Dorsalviewandventralviewofthesameindividualappeartoreorganize.D.Dorsalviewtoindicatedorsalkientyanlage.E.ArrowindicatesmarginalcirrioftheproterandarrowheadindicatesthereconstructionofAZM.F,H.Ventralinfraciliatureofadivideratanaphase,showingparentalparoralmempane(arrow)andmarginalcirrus(arrowhead).I.Ventralinfraciliatureoftheindividualjustbeforedaughtercellsseparate.J.Ventralview,arrowsindicateundulatingmempaneanlageforproterandopistheandarrowheadsmarkbuccalcirriforproterandopisthe.Bar=30μm.

AZM=adoralzoneofmempanelles;CC=caudalcirri;DKA=dorsalkinetyanlage;FC=frontalcirri;MC=marginalcirri;TC=transversecirri;VC=ventralcirri.

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21214　形态发生末期312　属内发生模式的比较

细胞分裂进一步进行,虫体随着细胞缢缩的加深,行将横断为二(图4H、I)。前、后仔虫的波动膜原基发育已结束,原基“纵裂”为两条不等宽的一长一短两列毛基体(图2J);后仔虫的口围带已新建完毕,前端开始向右侧弯曲并绕向虫体背方,前仔虫之口围带的重建也已结束,重建部分与老的结构联为一体;各棘毛已迁至最终位置,其大小与老结构相仿,老的棘毛开始瓦解(图2K);前、后仔虫的5列背触毛已分别充分断裂;大核形成“3”字形(图2L),随后将分裂成4部分,分别成为前、后仔虫的大核。

根据上述过程可知,作为后仔虫,新产生的棘毛之起源为:左侧第一根额棘毛为独立发生;5条棘毛原基分别产生3,2,2,3,1根棘毛;两根缘棘毛来自独立的缘棘毛原基;而3根尾棘毛则由第五列背触毛后产生的原基发育而来。

图4C、G分别显示一个处于生理重组后期个体背、腹面的纤毛图式和核器。

本属内细胞发生过程较为了解的是寡毛双眉虫Diophrysoligothrix(Czapik,1981;Song,1994)、盾圆双眉虫Diophrysscutum(Hill,1978,1981;SongandPackroff,1993)和日本双眉虫Diophrysjaponicus(Hu,2008)。经比较发现这三个种的形态发生过程和本种基本一致,但仍存在细微差异:首先,在口原基发生的位置上,悬游双眉虫和盾圆双眉虫、日本双眉虫比较相似,都是在紧靠左侧第一根横棘毛的位置;而寡毛双眉虫中口原基则是出现在胞口和横棘毛之间的位置。其次,缘棘毛原基分化出的棘毛数目不同,在日本双眉虫仅为一根,而在其余3种均为两根。另外,关于背触毛的发生,前人的工作认为寡毛双眉虫和盾圆双眉虫在每列老的背触毛列之前后部各产生一新原基(DKA),其逐渐向前、后延伸并替代老的结构;,,,,、后仔虫的片段状的背触毛。所以老的背触毛的毛基体似乎并未被吸收,而是被前、后仔虫所继承。313　本研究的意义

由于种种原因,长期以来许多报道中将悬游双眉虫和寡毛双眉虫混为一种(Agamaliev,1971;Borror,1979;CurdsandWu,1983)。在SongandPackroff(1997)的报道中从形态学研究水平对二者的区分做了明确的界定。本工作进一步从发生学角度为二者间的区别提供了新的证据,并且澄清了前人报道中对于悬游双眉虫发生过程的某些错误认识。

基于目前对双眉虫属4个种的发生学研究可知,本属内在种间水平上仍存在发生学上的稳定差异,如口原基的始发位置、缘棘毛的数目和来源及背触毛的发生等。虽然十分细微,但足以说明个体发生学方面的资料能良好的用于亲缘种的区分(Borror,1979)。

致　谢　本室的宋微波教授在文章的撰写和修改过程中均提供了许多宝贵意见,在此特表感谢。参考文献(References)

AgamalievFG,1971.Complementstothefaunaofpsammophilicciliatesof

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3　讨　论

311　道,虽然Hill(1981)曾在其对双眉虫属发生模式的综合描述中对本种有所提及,但该文由于某些中间环节的缺失,而导致在有些发生细节上尚存在错误理解。经对比发现,本工作与其Hill的不同主要表现在:1)老口围带的命运,Hill(1981)认为双眉虫属在形态发生过程中,老口围带均不发生重建,而直接由前仔虫继承,而本工作清楚地揭示其后半部发生原位重建;2)Hill(1981)认为口侧膜和口内膜分别由不同的原基列发育而来,而本工作观察的结果是口侧膜和口内膜是由共同的波动膜原基分化而来;3)口棘毛的来源问题,Hill(1981)认为前、后仔虫的口棘毛都是由口侧膜原基的前端分化而来,而本工作观察的结果为前仔虫的口棘毛来自老的口侧膜和口内膜反分化形成的波动膜原基,后仔虫的该结构在波动膜原基形成前就已经出现,为独立发生。笔者认为,造成这些误解的原因可能是前人观察的遗漏或缺失了一些关键期的分裂个体。另外,染色质量也会影响到观察结果,尤其对于老口围带中毛基体从有序至无序、再到有序的变化过程。

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